微藻作为生物肥料:改善土壤肥力和植物生长的可持续途径

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——霍金《时间简史》

微藻作为生物肥料:改善土壤肥力和植物生长的可持续途径

1葡萄牙Funchal9020-418农业研究中心AgrofoodTechisjoaoljgoncalves@（）；jorgedcfreitas@（）

2,No32,9350-060RibeiraBrava,葡萄牙general@

通信:agrofoodtechis@；电话:+351-96239061

摘要:在过去几十年里，为应对全球人口增长和日益增长的粮食需求，农业生产的集约化引起了人们对环境影响的严重关切。目前，现代农业旨在提高作物产量和质量，最大限度地减少处理对环境的负面影响。最近，微藻作为一种有价值的生物资源在多个行业得到了广泛应用，包括食品行业、生物燃料生产和制药行业。在农业领域，微藻被视为农用化学品的一种有前途和可持续的替代品，具有改善土壤肥力、优化养分管理和减少对合成肥料依赖的一系列好处。总的来说，微藻已经显示出有效的养分循环能力，将氮、磷和钾等重要养分吸收和转化为植物易于利用的形式。此外，它们产生生物活性物质，包括植物激素，对植物的生理过程有直接影响并促进其生长。微型藻类还可以与其他土壤微生物建立有益的相互作用，支持有益细菌和真菌的生长，从而促进健康的土壤微生物群。另一方面，作为光合微生物，微藻利用阳光通过光合作用将二氧化碳（CO2）转化为有机物。这种能力使它们能够固碳，并通过减少温室气体排放为可持续农业做出贡献。本研究综述了微藻作为生物肥料的潜力，强调了微藻在可持续农业实践中的独特特性、优势和主要限制因素。

关键词:生物肥料；微藻；小球藻；螺旋藻；土壤肥力；植物生长；可持续性；农业

1.介绍在保护环境的同时提高农业产量一直是科学界面临的巨大挑战【1，2】。近几十年来，为满足日益增长的粮食需求，农业生产的集约化程度不断提高，但这也对全球环境造成了显著的负面影响【3】。过度使用化肥是确保作物高产并使农业部门在经济上有利可图的常见策略【4】。然而，这种做法带来了严重的环境问题环境问题，包括温室气体排放、土壤和水质退化、水体富营养化和生物多样性丧失【5，6】。此外，化肥的不当使用会对人类健康产生重大影响【7】。持续施用化肥会导致有害重金属（如镉、砷和铅）和硝酸盐在土壤中积累【8-10】。这种污染不仅对土壤质量构成威胁，还会导致这些有毒元素在粮食作物、水果和蔬菜中的生物累积，从而引发对消费者潜在健康风险的担忧【11，12】。

尽管微藻在农业领域具有潜力，但关于微藻在不同条件下对土壤和植物的影响和机制的分散知识和缺乏了解继续阻碍其在农业环境中的广泛使用【3】。这篇手稿全面概述了微藻以可持续方式提高作物产量的方法，突出了这些微生物在农业部门的最新进展和应用。

2.化肥及其对环境和健康的影响土壤肥力对植物发育至关重要，并直接影响其产量。肥沃的田地是农民的宝贵资产。然而，不适当的农业做法会导致土壤退化和耗竭。施用化肥是提高土壤肥力并为植物生长提供氮、磷和钾等必需养分的常用策略【21】。这些合成产品有多种形式，包括固体或液体组合物，由于它们能够快速为植物提供生长所需的营养并提高农业生产力，因此代表了现代农业中广泛采用的做法【21】。然而，过度依赖化肥可能会对土壤健康和环境造成多种不良后果，如土壤pH值变化、害虫发展、酸化和土壤结皮形成，导致土壤有机碳和有益物种减少，从而影响植物生长和产量，并可能导致温室气体排放【8，22–26】。此外，与传统肥料相关的主要挑战之一是它们倾向于促进植物对养分的不平衡吸收【8】。持续依赖这些肥料而不进行适当的土壤管理会导致某些养分的枯竭和其他养分的积累，破坏自然养分循环过程【27】。多项研究表明，不恰当使用化肥会破坏氮、磷和钾等大量营养元素之间的平衡，导致作物产量下降【28-30】。Sun等人【28】评估了不同氮肥用量对香蕉叶生理属性的影响，包括植物代谢酶、可溶性物质和叶绿素，以及土壤性质（土壤有机质、酶和有效养分）和香蕉作物产量。结果显示，与较低的氮肥施用量相比，较高的氮肥施用量（≥414g氮/株）导致土壤有效磷含量、有效钾含量、谷氨酰胺合成酶活性以及糖和可溶性蛋白质含量显著降低。这些结果使作者得出结论，过量的氮肥对土壤肥力和作物产量有负面影响。

持续施用氮肥也会导致土壤甚至植物中硝酸盐的积累。一般来说，硝酸盐主要积累在非豆科植物和绿叶蔬菜中，如生菜【31，32】。然而，如果不被植物直接吸收，这些硝酸盐可能会被沥滤到水道中【4】。食用硝酸盐污染的地下水或硝酸盐含量高的蔬菜可能导致严重的病理状况【33】。尽管硝酸盐本身对健康无害，但其通过唾液酶和口腔细菌转化为一氧化氮、亚硝酸盐和N-亚硝基化合物可能会带来潜在风险，包括高铁血红蛋白血症综合征和胃癌/膀胱癌的发展【12，32，33】。

由于大量施用化肥，重金属在农业土壤中的积累是另一个常见问题【34】。通常，化学肥料，如过磷酸钙肥料，可能含有高水平的重金属污染物，如镉、钴、铜、铅、锌、铬、汞和镍【9，35】。Thomas等人【36】研究了磷肥对土壤和苋菜中重金属积累的影响。根据他们的结果，发现锌的浓度不仅在改良土壤中更高，而且在该土壤中种植的植物中也更高。最近，Wei等人【34】分析了温室土壤中重金属的有效性和积累。他们的结果表明，重复施用化肥显著增加了镉、铜和锌的积累。

镉是一种对植物具有高毒性的元素，因为它会抑制碳的固定、降低叶绿素含量并降低光合活性【37】。这种元素还会影响铁和锌的吸收，导致叶片褪绿【38】，并干扰钙、磷、镁、钾和锰的吸收和运输【39】。在人体内，镉主要对肾脏产生毒性作用。镉暴露与肾功能障碍和肾脏损伤密切相关，会导致多尿和蛋白尿等症状【40】。然而，还报告了对肺部系统【41】、心血管系统【42】和肌肉骨骼系统【43】的其他健康不良影响。此外，镉是公认的人类致癌物【44】。

其他研究表明，传统肥料中常见的砷和铅会在土壤和植物中积累，从而对人类健康构成风险【45，46】。长期接触砷会对健康产生诸多不利影响，如砷中毒、心血管疾病、神经系统疾病、呼吸系统疾病、糖尿病、各种癌症以及肾脏和生殖系统疾病【47】。铅还会对健康产生多种不利影响。即使在非常低的血液水平（10gdL1BPb-血铅水平）下，铅也会直接影响血液系统，抑制血红蛋白的合成并缩短红细胞的寿命【48】。铅暴露还会影响心血管、肾脏、神经、骨骼和生殖系统【48，49】。

3.微藻作为生物肥料在农业中使用微藻具有一系列优势，不仅有利于环境，也有利于土壤健康，进而有利于作物【4】。一般来说，微藻通过三种不同的模式表现出促进生长的特性，即生物肥料、生物刺激剂和生物杀虫剂【50，51】。图1全面概述了农业实践中与微藻产品相关的主要活动，突出了其作用模式和对作物生产的影响。

图一。作物生产中与微藻相关的主要活动的分类（改编自【51】）。

表1。化学肥料和不同类型生物肥料的关键特性比较（改编自【4】）。

Characteristics特征ChemicalFertilizers化学肥料Biofertilizer生物肥料FungiBacteria真菌细菌Microalgae/Cyanobacteria微藻/蓝细菌

（植物根系与土壤微生物之间共生键的形成。氮循环的一个重要作用是使氮以植物可以利用的形式存在。促进磷溶解的能力。单个菌株固氮的能力、磷溶解和激素产生促进了植物生长。在向土壤中添加有机碳的过程中捕获CO2和减少温室气体排放的能力。逐步释放养分供植物吸收。土壤退化、水污染和诱发富营养化造成的负面环境影响。工业规模生产和在农业部门的广泛使用。）

某些蓝藻除了能够进行光合作用和固定大气碳外，还能够固定大气氮【60】。蛋白质复合物固氮酶负责将大气中的氮转化为氨，然后产生各种含氮化合物，如多肽、氨基酸、维生素和生长素样物质，这些化合物随后可以在细胞死亡后通过微生物分泌或降解释放出来【58】。因此，在土壤中利用蓝细菌提高了氮的可用性，氮是植物生长的重要营养物质，并且已经证明了它们在农业土壤中对几种作物生产的有益影响。Swarnalakshmi等人【61】报告称，在小麦作物上施用含有蓝细菌Anabaenatorulosa的生物膜导致土壤氮有效性显著增加。Osman等人【62】评估了狭叶颤藻和念珠藻对豌豆植物产量的影响，并观察到土壤接种这些物种显著增加了该植物的发芽率、光合色素和生长参数（根深、茎长、干重和叶面积）。根据结果，与用念珠藻处理相比，将狭叶颤藻悬浮液与两种不同剂量的化学肥料（50%和100%）组合导致发芽豌豆更大的芽生长和干重。另一方面，与接种窄叶颤藻相比，用不同剂量的化肥（50%和100%）处理的念珠藻在叶面积和根生长方面表现出更显著的增加。此外，作者证实这种增加与两种蓝细菌的较高氮固定活性相关。

微藻还会影响土壤微生物种群（多样性、群落组成和活性），并具有产生多种生物活性代谢物的内在能力，这些代谢物对植物生长有积极影响，并有助于控制害虫和病原体【3】。在这些物质中，酚类化合物、类胡萝卜素、萜类化合物、多糖、游离脂肪酸和植物激素引起了人们的极大兴趣，因为它们已经被认为是植物生长的促进剂【51】。表2总结了微藻中发现的主要生物活性化合物在农业实践中的作用。

表2。微藻和蓝细菌中确定的生物活性化合物类别及其在农业中的潜在作用（改编自【51】）。

另一个重要方面是微藻产生的生物质可以转化为其他植物容易利用的营养物质【63，64】。蓝藻螺旋藻（钝顶节旋藻和巨型节旋藻）和绿藻小球藻已显示出从污水中去除营养物（氮和磷）的显著能力【65，66】，使其成为土壤生物修复的绝佳候选物【64】。根据Chaiklahan等人【65】的研究，钝顶螺旋藻显示出从废水中去除营养物的显著能力，其碳酸氢盐、总氮和磷的平均去除率分别为380mgL-1/d、34mgL-1/d和4mgL-1/d。Pooja等人【66】还展示了小球藻从废水中去除营养物的潜力，在微藻收获后最终处理的污水废水中，硝酸盐和磷酸盐的浓度分别降低了93%和86%。

微藻/蓝细菌生物量还包含对植物生长和发育至关重要的其他必需微量元素，如钾、镁、硫和可持续性2023，15，124137/19铁【51】。这些元素参与氧化还原反应，并在植物新陈代谢中发挥重要作用【51】。一些蓝细菌还可以促进其他重要营养素的溶解，如磷（植物代谢的另一种必需营养素）和其他微量营养素，如锌、铜和铁【60，67】。Afkairin等人【68】评估了鱼腥藻的能力。在实验室条件下使用两种不同的有机磷源（磷矿粉和骨粉）溶解磷，并将其与商业上可获得的细菌群落（猛犸象P。根据结果，蓝细菌处理比猛犸象磷溶解更多的磷，使作者得出结论，这可以构成改善土壤磷对植物可用性的有效策略。

除了对土壤健康的影响和促进植物保护外，微藻和蓝细菌的应用还可以刺激植物生长和发育，这可以从发芽率和植物特性的改善中观察到，如根长增加、叶片数量增加、叶面积增加等【51】。文献中的几项研究证明了基于螺旋藻和小球藻的肥料能够促进植物生长【69】。巫昂等人【69】评估了钝顶螺旋藻生物质作为绿叶蔬菜（如大白菜）农用肥料的适用性。中国蔬菜、芝麻菜、小白菜。中国菜心、巴颜红、开兰和白冠。中国对虾，F1杂种）。结果证明了螺旋藻生物肥料促进植物生长的潜力，影响了各种生物参数，如叶片数、株高、根长和重量，并改善了发芽过程。与对照相比，在叶菜类蔬菜中添加钝顶螺旋藻促进了所有受试作物的生长。小白菜的叶片数增加最多，从10.33厘米增加到13.00厘米，根长从2.33厘米增加到7.00厘米。巴彦红和芝麻菜的株高显著增加，芝麻菜从16.03厘米增加到25.37厘米，巴彦红从31.33厘米增加到48.67厘米。这两种蔬菜的鲜重也有所增加，巴亚姆红从12.52克增加到26.11克，芝麻菜从10.67克增加到12.67克。此外，它们的干重也有所增加，巴亚姆红从4。28克增加到10。95克，芝麻菜从7。48克增加到9。06克。在大多数植物生长参数方面，螺旋藻基肥料的性能与化肥相当，并且它对一种受试品种芝麻菜显示出良好的效果。Dineshkumar等人【70】分析了不同浓度的普通小球藻和钝顶螺旋藻对水稻生长和生产力的影响，并确定了它们作为生物肥料以实现最高产量的潜力。这两种微藻对植物的主要生长参数都有积极影响，如植物高度、叶片数量、叶面积以及鲜重和干重，从而可以减少高达50%或75%的推荐氮肥用量。根据结果，小球藻肥料的株高范围为51.9厘米至63.2厘米，螺旋藻的株高范围为53.4厘米至66.1厘米。对叶片数量的分析显示，普通小球藻的叶片数量为25.5至40.8片，钝顶螺旋藻的叶片数量为38.2至43.2片，相应的普通小球藻的叶片面积为17.81平方厘米至22.95平方厘米，钝顶螺旋藻的叶片面积为16.7平方厘米至21.6平方厘米。关于普通小球藻的鲜重和干重，其鲜重范围为8.744克至13.013克，干重范围为1.287克至1.915克。螺旋藻的鲜重从12.87克到20.222克不等，干重从2.631克到2.976克不等。此外，作者还评估了土壤的生物活性和化学性质以及水稻植株的种子产量特性。就种子产量而言，结果显示使用微藻时水稻产量参数有显著提高。小球藻的每荚种子数为1.65至2.02粒，百粒重为3.43至4.03克，每株种子重为2.07至4.24克，每荚种子产量为14.38至19.33克。螺旋藻的每荚种子数为2。22至2。51粒，百粒重为5。94至6粒每株种子重量为7.12克至11.57克，每荚种子产量为15.56克至21.78克。关于土壤的化学性质和生物活性，施用微藻导致固氮酶和脱氢酶活性增加，土壤中大量养分的有效性全面提高，电导率和土壤pH值降低。

其他研究也证明了植物和微藻之间的共生关系【71–73】。Uyar和msml【71】展示了在水培系统中培养小球藻种植留兰香的益处。他们的发现表明，由于新芽和新叶的发育，在通气条件下植物和微藻的共同培养对植物重量的增加有显著影响。根据结果，与小球藻共培养的薄荷幼苗的平均增重为0.47克，而对照组的平均增重为0.29克。此外，通过对植物光合色素的评估，在其生长期间没有观察到压力迹象。表3显示了一些具有代表性的微藻和蓝藻物种的应用示例及其在作物中产生的益处。表3。微藻和蓝藻对作物栽培的影响。

*References.*参考文献。

微藻还与细菌建立了内共生关系，使它们能够在各种生态系统中相互受益。事实证明，即使在极端环境条件下（如沙漠），利用微藻和其他微生物群落也能提高土壤肥力，改善保水性、污染物去除、整体稳定性等特性，并为植物提供更有利的基质【89】。4.微藻基肥料的生产和应用技术微藻生物肥料对土壤的贡献和影响取决于各种因素，例如将微藻引入土壤的方法和生物质的状态，无论是新鲜的、干燥的还是消化的【3】。考虑到这一点，利用微藻生产生物肥料可能是一个相对简单的过程。在所有情况下，最初的步骤都涉及微藻生物量的生长和收获。

目前，可以通过各种方法施用微藻生物肥料。最简单的方法是直接将微藻生物质或其制剂施用于土壤。这种方法确保养分和有益化合物在整个根区的分布，促进植物生长和土壤肥力。微藻提取物或悬浮液也可以喷洒到植物的叶子上。这种技术被称为叶面施肥，是一种广泛使用的作物营养策略，包括通过直接向叶片喷洒水溶液来为植物提供必要的养分，叶片通过角质层和气孔吸收这些养分【100】。正如Youssef等人【100】所证明的那样，通过叶面喷洒和土壤浸润方法应用微藻是一种在碱性胁迫条件下提高奇亚籽植物（鼠尾草属植物）生长和生产力的有前途的方法。他们的结果表明，与其他菌株（小球藻、念珠藻和满江红鱼腥藻）相比，叶面施用钝顶节旋藻在草本鲜重和干重、开花数和叶色素方面表现更好。用钝顶节旋藻进行浸泡处理也显示出对植物的生物刺激作用，对所有产量指标都有积极影响。

微藻生物肥料也可用于种子发芽。bumandalai【101】评估了小球藻作为生物肥料对黄瓜和番茄种子发芽的影响。在这项研究中，种子在含有藻类菌株的培养基中发芽并生长3、6、9和12天。结果表明，小球藻悬浮液对种子生长有显著影响，与对照组相比，种子萌发率有所提高。对番茄和黄瓜种子的根和芽长度最有效的处理分别是0.17克/升和0.25克/升的藻类悬浮液。

目前，在水培系统中也探索了微藻和植物的共同培养。Barone等人【72】和Zhang等人【73】证明了这种方法的积极影响。在这两项研究中，水培共培养系统证明对微藻和植物的生长都有利，导致藻类光合作用对作物生物量产生生物刺激效应。根据Barone等人【72】获得的结果，微藻与植物的共同培养导致根长大幅增加，小球藻（18.5厘米）和四尾栅藻（15.5厘米）的根长约增加130%。Zhang等人【73】还表明，在水培系统中共同培养小球藻和番茄导致藻类和作物生物量生产力增加，分别达到325gm3D1和54.24±1.81gdm3D1。这些值明显高于藻类单一栽培中观察到的藻类生物量生产力（165gm3D1）和作物单一栽培中观察到的作物生物量生产力（33.97±7.58gdm3D1）。此外，作者还观察到作物的根系呼吸和分泌物作为碳源，促进微藻的生长并增加其生物量。

5.微藻基生物肥料的局限性

微藻提取物的应用需要提取生物活性化合物，大多数常用的方法都非常昂贵，并且需要大量的有机溶剂【20，51】。在这种情况下，与微藻生物质的生产和加工相关的成本导致生物肥料、生物刺激剂和生物杀虫剂的成本更高，使其与基于化学的替代品相比竞争力更低。由于这些因素，产生更高收入的应用（如营养制品、制药和化妆品行业的生物活性化合物提取）通常是微藻生物质的首选【51】。近年来，微藻生产与废水处理的整合已被提议作为降低微藻生产成本的替代方案【110】。图2显示了说明微藻生产同时进行废水处理和生物肥料生产的潜力的总体方案。微藻从废水和有机废物中回收营养物质有助于实施循环经济，将废物流转化为宝贵的资源，促进资源循环利用，减少废物产生，并促进环境可持续性。这种方法不仅降低了成本，还最大限度地减少了与传统微藻培养相关的碳足迹【111】。尽管使用来自废水处理的微藻生物肥料有几个优点，但也有一些缺点需要考虑。微藻有能力积累废水中的重金属和其他污染物，如果管理不当，使用来自废水处理的微藻生物肥料可能会将这些污染物引入农业土壤，对作物生长和人类健康构成风险。可变的营养成分是来自废水处理的微藻生物肥料的另一个限制。微藻生物肥料的营养成分可以根据用于培养的废水的特性而变化。这种可变性会对生物肥料中保持一致的养分含量和比例构成挑战，这会影响其促进植物生长的有效性。另一方面，扩大用于废水处理生物肥料生产的微藻培养规模在技术和经济上都具有挑战性。这需要建立大规模的养殖系统，开发高效的收获和加工方法，以处理废水处理设施产生的大量生物质。开发高效的收获和处理方法，以处理废水处理设施产生的大量生物质。最后，另一个阻碍微藻在农业中广泛应用的重要限制是对微藻（及其提取物）、植物和环境之间的相互作用认识不足【51】。尽管在该领域进行了大量研究，但光合生物的巨大多样性以及从中可以提取的大量代谢物对深入了解微藻对土壤和植物的影响和机制构成了巨大挑战【3，51】。

图二。从废水处理厂产生的微藻生物质生产生物肥料的一般方案（改编自【112】）。

AuthorContributions:Conceptualization,;investigation,,,;visualization,;writing—originaldraft,;supervision,;writing—reviewandediting,,;projectadministration,;fundingacquisition,

Funding:ThisresearchwasfundedbyInstitutodeDesenvolvimentoEmpresarial,IP-RAM,bytheProgramaOperacional“Madeira14–20”(co-fundedin85%,byFundoEuropeudeDesenvolvimentoRegional(FEDER)and15%byAutonomousRegionofMadeiraGovernmentBudget),inPriorityAxis1—“ReinforceResearch,TechnologicalDevelopmentandInnovation”,—“Promotionofinvestmentbycompaniesininnovationandresearch,thedevelopmentoflinksandsynergiesbetweencompanies,ResearchandDevelopment(RD)Centers”,throughapplicationM1420-01-0247-FEDER-000046submittedtotheIncentiveSystemfortheProductionofScientificKnowledgeandTechnologyoftheAutonomousRegionofMadeira—PROCiência2020,bythecompany“AGROFOODTECHIS,UNIPESSOALLDA”,legalpersonandsingleregistrationnº515777234.

InstitutionalReviewBoardStatement:Notapplicable.

InformedConsentStatement:Notapplicable.

DataAvailabilityStatement:

Acknowledgments:TheauthorsacknowledgetheInstitutodeDesenvolvimentoEmpresarial,IPRAM,andtheAGROFOODTECHIS,UNIPESSOALLDA,throughthesupportgrantedundertheapplicationM1420-01-0247-FEDER-000046—PROCiêflictsofInterest:Theauthorsdeclarenoconflictofinterest.

机构审查委员会声明:不适用。

知情同意书:不适用。

数据可用性声明:本研究中没有创建或分析新数据。数据共享不适用于本文。

鸣谢:作者通过申请m1420-01-0247-FEDER-000046-prociência2020给予的支持，向企业发展与创新研究所（IPRAM）和农业食品技术研究所（UNIPESSOALLDA）表示感谢。利益冲突:作者声明没有利益冲突。

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Disclaimer/Publisher’sNote:Thestatements,opinionsanddatacontainedinallpublicationsaresolelythoseoftheindividual

author(s)andcontributor(s)andnotofMDPIand/ortheeditor(s).MDPIand/ortheeditor(s)disclaimresponsibilityforanyinjuryto

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请拥抱我

许来日方长

那年的毕业晚会灯光绚烂，我们仿佛看不见彼此哀伤的容颜。说好了以后要常相见，却不料从此再未起见。

Mission：

,andwhywearehere,

宇宙中有许多谜团，是我们永远无法解开的，但我们的身份以及存在的原因，并非无法解答，这些答案就在我们躯体之中。

Wheneveryoulooktothestars,,algae,astheyhaveyou,defalltheycanbe.

当你抬头仰望星辰，请把其中的一颗星星，当成我的灵魂，请守护这一家人，藻类。如同他们守护你一般，守护他们，守护他们的未来。

陪伴是最长情的告白

每日为你推送最暖心的晚安故事